Fotobiontes

1. INTRODUCCIÓN

Con el término –fotobionte- me referiré a todo organismo capaz de absorber la energía de la luz y transformarla en energía química, gracias a la cual el dióxido de carbono (CO2), incorporado desde el medio, será transformado (reducido) en compuestos orgánicos (azúcares, etc.).

El proceso de síntesis de sustancias orgánicas mediante la energía de la luz recibe el nombre de fotosíntesis.

  • La absorción de la luz requiere la presencia de pigmentos, tales como las clorofilas y otros.
  • La energía química producida se suele almacenar en forma de adenosín trifosfato (ATP), que es el transportador de energía química en todos los organismos.
  • La reducción del dióxido de carbono no sólo requiere energía química sino también un donador de electrones, normalmente transportados por átomos de hidrógeno. La sustancia que actúa como donador de electrones varía en los distintos fotobiontes; en la mayoría de los casos es el agua (H2O).

 

2. IMPORTANCIA ECOLÓGICA DE LOS FOTOBIONTES

En la práctica totalidad de los ecosistemas, tanto acuáticos como terrestres, son los fotobiontes las especies que se hallan en la base de las cadenas tróficas, las restantes especies del ecosistema se alimentan, directa o indirectamente, de ellos. Por esta razón, los fotobiontes reciben también el nombre de productores primarios.

La cantidad de energía almacenada por la fotosíntesis es inmensa: más de 100.000 billones de kcal de energía por año, lo que equivale a la asimilación de unos 10.000 millones de Tm de carbono en azúcares y otras formas de materia orgánica.

 

3. DIVERSIDAD DE LOS FOTOBIONTES

Aunque todos ellos comparten una misma capacidad metabólica, la fotosíntesis, los fotobiontes no constituyen un grupo homogéneo de organismos, sino todo lo contrario, entre ellos encontramos desde formas unicelulares no nucleadas (Nostoc) o nucleadas (Chlamydomonas, Euglena) hasta formas multicelulares como las grandes algas pardas (Laminaria) o las plantas vasculares (Pinus).

Cabría pensar que, a pesar de su extraordinaria variedad morfológica, los fotobiontes constituyeran un grupo monofilético (Ver nota 1) al cual pertenecieran tanto las formas unicelulares como las multicelulares. Las pruebas de que disponemos demuestran lo contrario: los fotobiontes no constituyen un clado único. Encontramos fotobiontes en diversos clados independientes entre sí. Incluso hay clados (ej. Dinoflagellata) en el que unos miembros son fotobiontes y otros no.

Ante tal panorama, cabe preguntarse:

¿Cómo ha tenido lugar la emergencia de la fotosíntesis en organismos tan diversos?.

Trataremos de responder a esta cuestión examinando en primer lugar los dos grandes tipos de fotobiontes que existen, y no nos referimos a unicelulares y multicelulares, sino a si sus células son nucleadas (eucariotas) o no lo son (procariotas) (Ver nota 2).

 

4. PROCARIOTAS FOTOBIONTES

Los procariotas, o bacterias, son células muy simples desde el punto de vista morfológico. Su característica más conspicua es la ausencia de verdadero núcleo.

La más antigua evidencia fósil de bacterias se remonta a más de 3.500 millones de años, mientras que la evidencia más antigua de los otros organismos (los formados por células nucleadas) no sobrepasa los 1.000 millones de años.

En los procariotas comenzó la fotosíntesis. Se conocen numerosas especies de procariotas fotobiontes que pertenecen a cinco grupos diferentes. Vamos a diferenciarlos por los siguientes caracteres:

  • Tinción de Gram (Ver nota 3): puede ser positiva o negativa. El resultado de esta prueba depende de si la bacteria posee una membrana (Gram positiva) o dos membranas (Gram negativa).
  • Naturaleza de los centros de reacción fotosintéticos (CR): el CR tipo I es un complejo sulfo-férrico; el CR tipo II es un complejo feofitina-quinona.
  • Tipo de pigmento: existen clorofilas y bacterioclorofilas.
  • Tipo de fotosíntesis: si el donador de electrones (e-) es el agua se libera oxígeno (O2) al medio y decimos que la fotosíntesis es oxigénica. Si el donador de electrones es otra sustancia no se libera oxígeno, y decimos que la fotosíntesis es anoxigénica.

Los cinco grupos de fotobiontes procariotas hoy reconocidos son:

  1. Heliobacteriaceas (Heliobacterium): Gram positivas. CR tipo I. Bacterioclorofila. Fotosíntesis anoxigénica.
  2. Bacterias verdes no sulfúreas (Chloroflexus): Gram negativas. CR tipo II. Bacterioclorofila. Fotosíntesis anoxigénica.
  3. Cianobacterias (Nostoc): Gram negativas. CR de ambos tipos, I y II, que actúan conectados uno al otro. Clorofila. Fotosíntesis oxigénica.
  4. Bacterias verdes sulfúreas (Chlorobium): Gram negativas. CR tipo I. Bacterioclorofila. Fotosíntesis anoxigénica.
  5. Bacterias púrpuras (Rhodomicrobium): Gram negativas. CR tipo II. Bacterioclorofila. Fotosíntesis anoxigénica.

Como puede observarse, sólo las cianobacterias contienen CR de los dos tipos (I y II) que al actuar conectados uno al otro posibilitan la fotosíntesis oxigénica, esto es, usar el agua como fuente de electrones y liberar oxígeno al medio:

2 H2O ------> 4 H+ + 4 e- + O2

La fotosíntesis oxigénica es la responsable de la presencia de oxígeno libre (O2) en la atmósfera terrestre. Este cambio en la composición de la atmósfera terrestre comenzó probablemente hace unos 2.000-2.500 millones de años.

 

5. FILOGENIA DE LOS PROCARIOTAS FOTOBIONTES

La cuestión que ahora abordaremos será el orden en que aparecen los distintos grupos de fotobiontes procariotas. Por desgracia, nuestro conocimiento sobre la historia evolutiva de los procariotas deja aún que desear, de modo que las conclusiones en este campo deben ser consideradas provisionales.

A continuación, expondremos el modelo propuesto por Radhey S. GUPTA, basado en el estudio de ciertas secuencias de aminoácidos que aparecen como inserciones o pérdidas, a modo de “firma”, en diferentes proteínas. De acuerdo con los resultados obtenidos por GUPTA, el orden de emergencia de los distintos tipos de fotobiontes procariotas sería éste:

Heliobact > Chloroflexus > Cianobact > Chlorobium > Bact. púrpuras

....CR I.................CR II.............CR I y II.............CR I.................CR II

El carácter monodermo (una sola membrana: membrana plasmática) debe ser considerado ancestral respecto al carácter didermo (dos membranas: membrana plasmática y membrana exterior). Esto nos lleva a la idea de que los fotobiontes más antiguos son las Heliobacteriaceas. La primera fotosíntesis surgió pues en un medio anaerobio (sin oxígeno libre).

Las bacterias verdes no sulfúreas (Chloroflexus) fueron el segundo grupo de fotobiontes que surgió, siendo el medio, aún, anaerobio. Por lo tanto, cuando emerge la fotosíntesis oxigénica (cianobacterias), ya existían, por lo menos, dos grupos diferentes de fotobiontes anaeróbicos. Los últimos linajes, Chlorobium y bacterias púrpuras, emergen, en ese orden, cuando ya existían las cianobacterias.

Ahora bien, ¿cómo explicar la aparición del CR tipo II, así como la existencia de formas posteriores con los dos tipos de CR o sólo uno de ellos? Esta cuestión está sin resolver. Caben, como mínimo, dos posibilidades diferentes que no se excluyen.

  • Una posibilidad es a partir de un ancestro en posesión de un CR tipo I, en el que por duplicación génica y posterior divergencia (Ver nota 4) surge el CR tipo II. Desde este intermediario ancestral poseedor de los dos tipos de CR (pero sin actuar conectados) podrían haber evolucionado Chloroflexus y las bacterias púrpuras (en ambos casos, por pérdida del CR tipo I), y Chlorobium (por pérdida del CR tipo II). Las cianobacterias representarían el único linaje actual de aquel ancestro en el que ambos tipos de CR fueron retenidos y por modificación posterior llegaron a actuar de forma conectada.
  • Una segunda posibilidad es que desde un ancestro en posesión de un CR tipo I evolucionara un fotobionte con CR tipo II (Chloroflexus). En este caso, las formas posteriores que poseen ambos tipos de CR (cianobacterias), o sólo uno de ellos (Chlorobium y bacterias púrpuras), podrían haber obtenido su capacidad fotosintética por medio de un proceso de transferencia lateral de genes (Ver nota 5) a partir de las formas más antiguas.

 

6. EUCARIOTAS FOTOBIONTES

6.1. Qué son los eucariotas

Los eucariotas son los organismos formados por células nucleadas. El núcleo aparece siempre delimitado por una doble envoltura membranosa, provista de poros, y contiene el genoma celular (cromosomas).

Son eucariotas los organismos macroscópicos y, por ello, más conocidos (animales, plantas, hongos y algas), además de un gran número de formas microscópicas (unicelulares o no) muy diversas.

La imagen adjunta (http://academics. hamilton. edu/biology/ kbart/EMImages.html) nos muestra una visión parcial (incompleta) de una célula eucariota observada con el microscopio electrónico.

El núcleo es la zona redondeada que ocupa casi toda la imagen. La zona interior más oscura (negra) es el nucléolo. El material gris oscuro y gris claro es la cromatina (cromosomas).

Las células eucariotas poseen un elevado grado de complejidad. Además del núcleo, contienen una variedad de compartimentos membranosos y otras estructuras que desempeñan diferentes funciones y que reciben el nombre general de orgánulos.

La siguiente imagen (http://www.enchantedlearning.com/subjects/plants/ cell/) es un esquema muy sencillo de una célula de una planta. Aparecen, además del núcleo, distintos orgánulos.

Célula eucariota de una planta

La siguiente imagen (http://www.beyondbooks.com/lif71/4.asp) es también esquemática y nos permite comparar dos tipos de células eucariotas. Las dos poseen núcleo y otros orgánulos pero se diferencian en algunas cosas, por ejemplo, la célula de planta posee unos orgánulos llamados cloroplastos (color verde), ausentes en la célula animal.

Dos tipos de células eucariotas

 

6.2. Cuáles son los eucariotas fotobiontes

La respuesta, en principio, es fácil: las plantas (como Pinus) y las algas, tanto las formas macroscópicas (ej. Laminaria), como las microscópicas (ej. Chlamydomonas y Euglena). Cierto, pero veamos qué nos enseñan los estudios filogenéticos.

  • Las algas verdes (como Chlorophyta) están más emparentadas con las plantas que con las algas rojas o las algas pardas.
  • Las algas rojas están más emparentadas con las algas verdes y con las plantas que con las algas pardas.
  • Hay dos grupos de algas unicelulares (Euglena y Chlorarachnion) que no están emparentadas directamente ni entre ellas, ni con las plantas, ni con ningún otro tipo de alga. Ninguno de sus grupos parientes próximos es fotobionte: Euglena es un pariente del parásito Trypanosoma, y Chlorarachnion es un pariente de los radiolarios y foraminíferos.

Es decir, mientras las plantas sí constituyen un grupo monofilético, no ocurre lo mismo con las algas. Lo que llamamos "algas" es un grupo enormemente diverso y claramente no monofilético. El significado actual del término "alga" es puramente ecológico y carece por completo de valor taxonómico.

Por otro lado, ¿cómo explicar la presencia en determinados grupos (ej. dinoflagelados) de especies fotobiontes y especies que no lo son? y, ¿cómo explicar la existencia de linajes de fotobiontes (Euglena y Chlorarachnion) cuyos ancestros próximos no lo eran?.

Los principales grupos monofiléticos de eucariotas fotobiontes hoy reconocidos superan la docena:

  • Bacillariophyta (= diatomeas)
  • Phaeophyta (= algas pardas)
  • Eustigmatophyta
  • Xanthophyta
  • Raphidophyta
  • Chrysophyta
  • Dinoflagellata (no todos fotobiontes)
  • Haptophyta
  • Cryptophyta (no todos fotobiontes)
  • Chlorarachniophyta
  • Euglenophyta (no todos fotobiontes)
  • Glaucophyta
  • Rhodophyta (= algas rojas)
  • Viridiplantae (algas verdes y plantas)

Después de exponer la variedad existente de eucariotas fotobiontes y los problemas filogenéticos que dicha variedad suscita, cabe preguntarse:

6.3. A qué se debe la capacidad fotosintética que exhiben estos eucariotas

Esta vez la respuesta es clara y no tiene vueltas: el que un eucariota sea fotobionte viene mediado por la posesión de un tipo especial de orgánulo celular: los cloroplastos.

Dicho de otra manera: nosotros (Homo sapiens) y el resto de animales (“hermanos” nuestros) y los hongos (nuestros “primos”), no somos fotobiontes porque en nuestras células no hay cloroplastos.

Podriamos avanzar una atrevida idea: Los eucariotas fotobiontes son aquellos eucariotas que, de alguna manera, han conseguido incorporar cloroplastos a sus células.

Y claro, después de leer esto, la pregunta ineludible es: ¿qué son en realidad los cloroplastos y de dónde vienen?.

 

7. CLOROPLASTOS

Todos los eucariotas fotobiontes actuales realizan, sin excepción, una fotosíntesis de tipo oxigénico (el mismo tipo de fotosíntesis que realizan las cianobacterias): usan el agua como donador de electrones y liberan oxígeno al medio. Esta capacidad fotosintética les viene dada por la presencia en el interior de sus células de un tipo de orgánulo: los cloroplastos.

La siguiente imagen (http://chloroplasten.defined.de/) muestra varias células de una planta. En el interior de cada una de ellas son visibles numerosos cloroplastos.

Un cloroplasto está delimitado (por lo menos) por dos membranas (externa e interna). En el interior hay otro sistema de membranas (tilacoides) formado por sacos discoidales apilados e interconectados. El compartimento situado entre los tilacoides y las membranas superficiales se llama estroma.

La imagen siguiente (http://staff.chem.umu.se/thomas.kieselbach/research/) muestra un esquema muy simple de un cloroplasto donde se aprecian claramente las membranas superficiales (externa e interna) y el sistema interno de membranas (tilacoides). La región de color gris es el estroma.

En las membranas tilacoides se halla la maquinaria molecular que sustrae electrones al agua provocando la descomposición de ésta con la consiguiente liberación de oxígeno, a la vez que convierte la energía de la luz en energía química (ATP). Formando parte de esa maquinaria se hallan los pigmentos (clorofilas y otros) y los centros de reacción fotosintéticos, de los cuales hay dos tipos que actúan conectados en serie (al igual que en las cianobacterias).

En el estroma reside la maquinaria molecular encargada de la reducción del dióxido de carbono gracias al ATP y a los electrones sustraidos al agua.

Abundando sobre la ultraestructura de los cloroplastos, hemos de advertir sobre un detalle enigmático: el número de membranas que delimitan el cloroplasto puede ser 2, 3 ó 4.

  • Hay 2 membranas (como en la imagen anterior) en Viridiplantae, Rhodophyta y Glaucophyta. En los restantes eucariotas fotobiontes los cloroplastos presentan membranas adicionales.
  • Hay 3 membranas en el caso de Euglenophyta y Dinoflagellata.
  • Hay 4 membranas en el caso de Chlorarachniophyta, Bacillariophyta, Phaeophyta, Eustigmatophyta, Xanthophyta, Raphidiophyta, Chrysophyta, Haptophyta y Cryptophyta.

 

8. ORIGEN ENDOSIMBIÓTICO DE LOS CLOROPLASTOS

En este apartado analizaremos el posible origen de los cloroplastos a partir de una cianobacteria ancestral (teoría endosimbiótica) o, en otros términos, cómo los cloroplastos podrían ser el resultado de un proceso de "esclavización" celular.

Desde finales del siglo XIX, se manejó la idea de que los cloroplastos fueran el resultado de un proceso de endosimbiosis entre una célula eucariota y una bacteria fotobionte. Incluso se llegó a proponer que la bacteria implicada en tal evento simbiótico fue una cianobacteria.

El evento endosimbiótico pudo haber ocurrido cuando una célula eucariota heterotrofa ancestral engulló un tipo de cianobacteria y el proceso de digestión falló, de modo que la cianobacteria continuó viviendo dentro de la célula hospedadora, llegando incluso a reproducirse.

Con el transcurso de la evolución se estableció una asociación simbiótica (con beneficio mutuo). La cianobacteria encontró un medio “seguro” en el seno de la célula eucariota hospedadora y ésta adquirió por medio de sus “invitados” la capacidad de hacer fotosíntesis. Con el tiempo, las cianobacterias huéspedes llegaron a perder su autonomía inicial y se convirtieron en los cloroplastos actuales.

Aunque algunos biólogos presentaron ciertos argumentos a favor (A.F.W. SCHIMPER en 1883 y K. MERESCHKOVSKY en 1905 y 1920), la idea del origen endosimbiótico de los cloroplastos permaneció “dormida” hasta su reactivación a finales de los 50.

Un enfoque para resolver esta cuestión consiste en analizar si los cloroplastos, a pesar de los cambios evolutivos transcurridos, conservan algo de su presunta naturaleza bacteriana original

  • Un argumento, ya esgrimido en 1883, es que los cloroplastos nunca se forman de novo (es decir, por auto-organización en el seno de la célula), sino que siempre lo hacen por fisión binaria de cloroplastos ya existentes, de modo que existe entre ellos una continuidad genética. Las bacterias también se dividen por fisión binaria.
  • Un hecho crucial tuvo lugar en 1959 cuando se demostró que el cloroplasto de un alga verde (Spirogyra) contenía su propio ADN. El hallazgo se repitió en 1963, en otra alga verde (Chlamydomonas).
  • Los cloroplastos poseen pues su propio genoma. El genoma del cloroplasto consiste en ADN circular (Ver nota 6), el mismo tipo que poseen las bacterias.
  • El genoma de los cloroplastos, en su secuencia, es similar al de las cianobacterias, la diferencia está en el tamaño. Mientras que el genoma de una cianobacteria contiene más de 3.000 genes, el genoma de un cloroplasto contiene unos 200 genes. Este reducido número puede explicarse por los cambios evolutivos transcurridos. Se sabe que parte de los genes fueron transferidos al núcleo de la célula hospedadora, otros se perdieron. De este modo, la cianobacteria huésped perdió muchos de sus genes y, con ellos, su autonomía.
  • El cloroplasto contiene ribosomas (Ver nota 7). Los ribosomas de los cloroplastos son similares a los que poseen las bacterias (siendo ambos más pequeños que los que posee la célula eucariota hospedadora).
  • De los 3.000 tipos de proteínas que contiene un cloroplasto, más del 90% están codificadas por genes situados en el núcleo celular. Dichas proteínas son fabricadas fuera del cloroplasto y luego transferidas a él. Las restantes proteínas está codificadas por el propio genoma del cloroplasto y son fabricadas en el interior de éste por sus propios ribosomas.

Todo esto resulta ser un fuerte apoyo a la idea de que el ancestro de los actuales cloroplastos fue algún tipo de cianobacteria. Actualmente, podemos afirmar que esta idea está bien establecida.

Un dibujo esquemático (http://myweb.dal.ca/jmarchib/primary.endo.html) del proceso se muestra a continuación. En color rojo, la célula eucariota que actuó como hospedador. En color verde, la cianobacteria (C) que, tras ser engullida y a través de cambios evolutivos, llegó a convertirse en cloroplasto (P):

Origen del cloroplasto como resultado de un proceso de endosimbiosis

 

9. A VECES, LAS COSAS NO SON TAN SENCILLAS COMO PARECEN

De acuerdo con los apartados anteriores, la cuestión ...

¿cómo emergieron los eucariotas fotobiontes? ...

debe plantearse así ...

¿cómo fue que un eucariota ancestral adquirió cloroplastos y, con ellos, la capacidad de hacer fotosíntesis oxigénica? ...

y la respuesta, al parecer, estaría ya a nuestro alcance ...

Los cloroplastos son el resultado de un evento endosimbiótico entre una célula eucariota ancestral y un tipo de cianobacteria. El cloroplasto derivaría de la cianobacteria tras una serie de cambios evolutivos.

Pero hay ciertos puntos que no están resueltos:

... algunos fueron citados anteriormente:

  • Si el único mecanismo actuante fue el citado proceso de endosimbiosis, todos los eucariotas fotobiontes actuales derivarían del tipo ancestral y constituirían, por tanto, un grupo monofilético, pero sabemos que no es así.
  • ¿Cómo es que hay cloroplastos rodeados por 3 y 4 membranas? ¿qué representan las membranas adicionales?

... y otros aún no citados, como las enigmáticas observaciones realizadas en Cryptophyta y Chlorarachniophyta:

  • En Cryptophyta, cuyo único cloroplasto está delimitado por 4 membranas, se ha observado que entre las dos exteriores y las dos interiores hay ribosomas del tipo eucariota y un pequeño núcleo eucariota.
  • En Chlorarachniophyta, cuyos cloroplastos están delimitados por 4 membranas, se ha observado que entre las dos exteriores y las dos interiores hay también ribosomas del tipo eucariota y un pequeño núcleo eucariota.

Las siguientes imágenes (http://www.biol.tsukuba.ac.jp/~inouye/ ino/etc/crara_chloro.html) muestran a Chlorarachnion (arriba) y a uno de sus cloroplastos (abajo).

Chlorarachnion

Cloroplasto de Chlorarachnion

Entre las membranas envolventes de los cloroplastos de Chlorarachnion se observa un pequeño núcleo eucariota (en azul) y ribosomas del tipo eucariota (80S). Obsérvese que los ribosomas del interior del cloroplasto son más pequeños (70S).

¿Cómo es posible que entre las membranas envolventes de un cloroplasto se encuentre un núcleo celular eucariota y ribosomas del tipo eucariota?

Sólo una cosa pudo ocurrir para poder explicar todo esto:

... algunas células eucariotas se hicieron fotobiontes, no engullendo a una cianobacteria, sino ENGULLENDO A OTRA CÉLULA EUCARIOTA QUE YA ERA FOTOBIONTE COMO RESULTADO DE UNA ENDOSIMBIOSIS ANTERIOR.

A este proceso se le ha denominado endosimbiosis secundaria.

Un dibujo esquemático (http://myweb.dal.ca/jmarchib/secondary.endo.html) del proceso se muestra a continuación. En color oscuro, la célula eucariota que actuó como hospedador secundario. En color rojo, la célula eucariota que actuó como hospedador primario. En color verde, el cloroplasto (P).

Una célula eucariota engulle a otra célula eucariota que posee un cloroplasto

La célula eucariota engullida (color rojo) llega a perder casi todos sus orgánulos. En este esquema, la presencia de dos membranas adicionales es el único rastro de lo que ocurrió. Pero, en algunos casos (Cryptophyta y Chlorarachniophyta) además de las membranas adicionales se ha conservado el núcleo (N1).

La siguiente imagen (http://tolweb.org/tree/ToLimages/2ndendosymbio.jpg) muestra el proceso de endosimbiosis secundaria que dio lugar a Chlorarachnion:

Origen de Chlorarachnion mediante endosimbiosis secundaria

a es el eucariota ancestral heterotrofo. b es un eucariota ancestral fotobionte producto de una endosimbiosis anterior. En c se muestra como el eucariota heterotrofo engulle al eucariota fotobionte. d es un eucariota actual fotobionte (Chlorarachnion) producto de una endosimbiosis secundaria.

 

10. ENDOSIMBIOSIS EN SERIE (A MODO DE RESUMEN)

De acuerdo con los apartados 8 y 9, todos los eucariotas fotobiontes adquirieron sus cloroplastos por endosimbiosis pero a través de, por lo menos, dos vías diferentes, llamadas endosimbiosis primaria y endosimbiosis secundaria.

10.1. Endosimbiosis primaria

Se llama así al evento endosimbiótico (se cree que único) por el cual una célula eucariota ancestral se hizo fotobionte al engullir un tipo de cianobacteria que sería el ancestro de todos los cloroplastos actuales.

¿Cómo podemos reconocer a los fotobiontes originados por endosimbiosis primaria?. Los miembros actuales de este linaje pueden ser reconocidos por el hecho de que sus cloroplastos sólo presentan 2 membranas envolventes, no hay membranas adicionales. Se cree que las 2 membranas envolventes se corresponden con las 2 membranas que poseía la cianobacteria ancestral.

¿Cuáles son los fotobiontes originados por endosimbiosis primaria?. El evento único de endosimbiosis primaria originó el más antiguo linaje de eucariotas fotobiontes –Plantae o Primoplantae-, linaje que, posteriormente, se diversificó dando lugar a tres linajes actuales:Glaucophyta, Rodophyta y Viridiplantae.

Fotobiontes del linaje Plantae (o Primoplantae)

  • Viridiplantae (algas verdes y plantas), cuyos cloroplastos tienen clorofila a, clorofila b, carotenos y xantofilas. Unicelulares, coloniales, filamentosas o multicelulares. Medio acuático o terrestre. Las plantas son dominantes en el medio terrestre.
  • Rodophyta (algas rojas), cuyos cloroplastos tienen clorofila a, carotenos, xantofilas y ficobilinas. Unicelulares, filamentosas o multicelulares, principalmente marinas.
  • Glaucophyta (Glaucocystophyta), cuyos cloroplastos tienen clorofila a, carotenos, xantofilas y ficobilinas. Unicelulares o coloniales, principalmente en las aguas dulces.

Como dato curioso y, a la vez, prueba inequívoca de que el proceso de endosimbiosis primaria es un hecho, podemos indicar que en los cloroplastos de Glaucophyta se ha conservado, entre ambas membranas envolventes, la delgada capa de péptido-glucano (Ver nota 8) característica de las cianobacterias (y de todas las bacterias Gram negativas). Dicha capa se ha perdido en todos los otros cloroplastos.

10.2. Endosimbiosis secundaria

Posteriormente al evento único de endosimbiosis primaria, tuvieron lugar otros episodios de endosimbiosis que originaron nuevos linajes de fotobiontes. Pero esta vez las células protagonistas fueron ambas eucariotas: un eucariota ancestral se hacía fotobionte engullendo a otro eucariota que ya lo era a consecuencia de la endosimbiosis primaria.

Este tipo de evento endosimbiótico recibe el nombre de endosimbiosis secundaria. El fotobionte engullido recibe el nombre de hospedador primario y la célula que lo engulló se denomina hospedador secundario. Los cambios evolutivos propiciaron que el hospedador primario perdiera casi todas sus estructuras celulares, excepto el cloroplasto que, al ser retenido, permitió al hospedador secundario beneficiarse del proceso fotosintético.

Para reflejar esta secuencia de eventos endosimbióticos (una endosimbiosis en la que una de las células participantes es, a su vez, resultado de otra endosimbiosis anterior) se emplea la expresión endosimbiosis en serie.

¿Cómo podemos reconocer a los fotobiontes originados por endosimbiosis secundaria?

Por la presencia de membranas envolventes adicionales en los cloroplastos. Éstas pueden ser 1 ó 2 y constituyen (en la mayoría de los casos) el único “rastro” visible al microscopio del proceso de endosimbiosis secundaria que tuvo lugar. La presencia de 2 membranas adicionales es consistente con el modelo clásico de fagocitosis. La más externa de las membranas adicionales provendría de la membrana superficial del hospedador secundario y la interna de la membrana superficial del hospedador primario. Es más difícil de explicar la presencia de sólo 1 membrana adicional (ej. Euglenophyta). Lo más probable es que en este caso una de las 2 membranas adicionales se haya perdido, quizá fue la membrana plasmática del hospedador primario.

Además, podemos reconocer a los fotobiontes originados por endosimbiosis secundaria gracias a la presencia, entre la 2ª y la 3ª membrana cloroplastidial de un pequeño núcleo eucariota y de ribosomas del tipo eucariota. Estas estructuras, pertenecientes al hospedador primario, han desaparecido en la mayoría de las formas, pero aún se conservan en Cryptophyta y Chlorarachniophyta, y constituyen la prueba principal de que la endosimbiosis secundaria es un hecho.

¿Cuáles son los fotobiontes originados por endosimbiosis secundaria?

Al parecer, los únicos fotobiontes producto del evento de endosimbiosis primaria son los miembros del supergrupo Plantae (o Primoplantae). Todos los demás fotobiontes eucariotas emergieron a través de una endosimbiosis secundaria y los encontramos distribuidos en otros tres supergrupos: Excavata, Rhizaria y Chromalveolata.

Fotobiontes del linaje Excavata

El supergrupo Excavata incluye varios grupos de eucariotas unicelulares como Carpediomonada, Diplomonada, Euglenoida, Heterolobosa, Jakobidos, Metamonada, Trichomonada, Trypanosomas, etc. Los únicos fotobiontes de este supergrupo son algunos euglenoides.

Los euglenoides habitan fundamentalmente en las aguas dulces y la mayoría se alimenta capturando (engullendo) organismos más pequeños (ej. bacterias) o por absorción. Sólo algunos euglenoides son fotobiontes y sus cloroplastos, provistos de 3 membranas envolventes, contienen clorofila a, clorofila b, carotenos y xantofilas. Estos cloroplastos son el resultado de un proceso de endosimbiosis secundaria durante el cual un miembro ancestral de Excavata engulló a un alga verde unicelular (Viridiplantae).

Fotobiontes del linaje Rhizaria

El supergrupo Rhizaria incluye varios grupos de eucariotas como Cercomonada, Chlorarachniophyta, Foraminifera, Haplosporidios, Phytomyxa, Radiolaria, etc. Los únicos fotobiontes de este supergrupo son los miembros de Chlorarachniophyta.

Chlorarachniphyta es un grupo de amebas fotobiontes marinas cuyos cloroplastos, provistos de 4 membranas envolventes, contienen clorofila a, clorofila b y xantofilas. Estos cloroplastos son el resultado de un proceso de endosimbiosis secundaria durante el cual un miembro ancestral de Rhizaria engulló a un alga verde unicelular (Viridiplantae). El pequeño núcleo (llamado nucleomorfo) encontrado entre las 2 membranas externas y las 2 internas del cloroplasto sería un remanente del núcleo del alga verde ingerida.

Fotobiontes del linaje Chromalveolata

Los fotobiontes restantes pertenecen a 4 grupos diferentes cuyos cloroplastos comparten una composición similar de pigmentos: clorofila a, clorofila c y xantofilas. La presencia de clorofila c es una característica que los diferencia de los otros fotobiontes, ya citados.

Estos 4 grupos, conocidos como Heterokonta, Cryptophyta, Haptophyta y Dinoflagellata, han sido incluidos junto con otras formas no fotosintéticas en un supergrupo denominado Chromalveolata.

Aún no está claro si los 4 grupos derivan de un único evento de endosimbiosis secundaria y se diversificaron posteriormente, o si cada grupo adquirió sus cloroplastos mediante eventos endosimbióticos secundarios independientes.

Sí se acepta, sin embargo, que en los cuatro grupos el evento endosimbiótico secundario tuvo como hospedador primario a algún miembro unicelular de Rodophyta, es decir, un alga roja unicelular.

  • Fotobiontes del linaje Heterokonta El linaje Heterokonta (también llamado Stramenopiles) es un conjunto diverso de eucariotas donde, junto a grupos no fotosintéticos como Opalinidos, Oomicetos y Labyrintulomicetes, encontramos a otros que sí lo son, como Chrysophyceae, Diatomeas, Eustigmatophyceae, Phaeophyceae, Raphidophyceae, Xanthophyceae y otros grupos menores descritos en tiempos recientes, como Bolidophyceae (1999), Chrysomerophyceae (1995), Dyctiochophiceae (1980), Pelagophyceae (1993), Phaeothamniophyceae (1998), Pinguiophyceae (2002), Schizocladophyceae (2003) y Synurophyceae (1987). Los cloroplastos de estos fotobiontes presentan 4 membranas envolventes. Estos cloroplastos son el resultado de un proceso de endosimbiosis secundaria durante el cual un miembro ancestral de Heterokonta engulló un alga roja unicelular (Rodophyta).
  • Linaje Haptophyta (la mayoría son fotobiontes) Los miembros de Haptophyta son eucariotas marinos unicelulares. Los cloroplastos de estos fotobiontes presentan 4 membranas envolventes. Estos cloroplastos son el resultado de un proceso de endosimbiosis secundaria durante el cual un miembro ancestral de Haptophyta engulló un alga roja unicelular (Rodophyta).
  • Fotobiontes del linaje Cryptophyta (no todos fotobiontes) Los miembros de Cryptophyta son eucariotas acuáticos unicelulares. Los cloroplastos de estos fotobiontes presentan 4 membranas envolventes. Estos cloroplastos son el resultado de un proceso de endosimbiosis secundaria durante el cual un miembro ancestral de Cryptophyta engulló un alga roja unicelular (Rodophyta). El pequeño núcleo (llamado nucleomorfo) encontrado entre las 2 membranas externas y las 2 internas del cloroplasto sería un remanente del núcleo del alga roja ingerida.
  • Fotobiontes del linaje Alveolata Incluye Dinoflagellata (no todos fotobiontes) y otros grupos no fotobiontes como Apicomplexa y Ciliados. Los dinoflagelados presentan una especial complejidad a la hora de analizar su emergencia como fotobiontes. El siguiente apartado se ocupa de ellos.

 

11. EL CASO MÁS COMPLEJO: DINOFLAGELLATA

Los dinoflagelados constituyen un variado grupo de eucariotas unicelulares, la mayoría de los cuales forman parte del fitoplancton (marino, de aguas dulces), mientras que otros son parásitos o simbiontes.

Desde 1991, los dinoflagelados son incluidos en el reino de los Alveolados junto a los ciliados (Tetrahymena, Paramecium, etc.) y apicomplejos (Plasmodium, Toxoplasma, etc.). Los ciliados son el grupo basal (hermanos del resto). Dinoflagelados y apicomplejos son grupos hermanos.

Cerca de la mitad de las especies de dinoflagelados son heterotrofas, el resto son fotobiontes, que han adquirido sus cloroplastos a través de algún tipo de endosimbiosis.

Entre los dinoflagelados fotobiontes, hasta cinco diferentes tipos de cloroplastos han sido descritos y cada uno de ellos procedería de un tipo diferente de endosimbionte. Esto significa que estamos ante los campeones de la adquisición de cloroplastos por endosimbiosis.

El cloroplasto más común entre los dinoflagelados fotobiontes (ej. Heterocapsa triquetra) presenta tres membranas envolventes, clorofila c y como pigmento accesorio la peridinina (un tipo de xantofila exclusivo de dinoflagelados). Este cloroplasto sería el resultado de un evento de endosimbiosis secundaria, siendo el hospedador primario un alga roja unicelular (Rhodophyta), es decir, su origen sería similar al del cloroplasto de los restantes miembros de Chromalveolata (Heterokonta, Haptophyta y Cryptophyta).

Pero, al parecer, en algunos dinoflagelados este cloroplasto de origen secundario ha sido sustituido por otro, habiéndose detectado, hasta ahora, cuatro casos diferentes según la procedencia del cloroplasto reemplazante:

  • A partir de un cryptophyto, como en el caso de las especies de Dinophysis.
  • A partir de un haptophyto, como en Karenia brevis.
  • A partir de una diatomea (Heterokonta), como en Peridinium foliaceum y Peridinium balticum.
  • A partir de un alga verde, como en Lepidodinium viride y Gymnodinium chlorophorum.

Excepto en el caso de la sustitución con un alga verde (que representaría una endosimbiosis secundaria), las otras tres sustituciones representan eventos de ENDOSIMBIOSIS TERCIARIA, siendo, por tanto, estos dinoflagelados los únicos fotobiontes en los que dicho tipo de endosimbiosis ha tenido lugar.

 

APÉNDICES

Notas

1. Un grupo monofilético, o clado, es un grupo de especies en el que todos sus miembros comparten un ancestro común y que contiene todos los descendientes de dicho ancestro.

2. Ernst HAECKEL (1834-1919) fue el primero en reconocer la existencia de células que carecen de núcleo. Dentro de su reino Protista (organismos unicelulares) distinguió el grupo Monera, en el cual incluyó las células no nucleadas: bacterias y algas cianofíceas (hoy llamadas cianobacterias). Pero fue Édouard CHATTON, en 1925, quien acuñó los términos procariota y eucariota para referirse a células sin núcleo y células con núcleo, respectivamente. La separación procariota-eucariota representa la mayor discontinuidad evolutiva que puede encontrarse en los seres vivos actuales.

3. Prueba de tinción desarrollada en 1885 por H.Ch.J. GRAM. Consiste en comprobar si una célula teñida con ciertos colorantes básicos puede o no decolorarse con disolventes orgánicos. Este procedimiento permite distinguir dos tipos de bacterias, las Gram negativas pierden el colorante inicial, tras ser lavadas con un disolvente orgánico, y muestran el segundo colorante aplicado, y las Gram positivas que, sometidas al mismo procedimiento que las anteriores, retienen el colorante inicial.

4. La duplicación es un tipo de mutación que consiste en la repetición de un segmento de ADN, que puede contener uno o más genes. Los genes duplicados pueden experimentar una divergencia gradual a través de mutaciones puntuales hacia funciones diferentes pero relacionadas.

5. Proceso por el que una célula adquiere uno o más genes procedentes de otra. Eventualmente, este proceso dota a la célula receptora de nuevas capacidades funcionales. El mecanismo de transferencia lateral de genes es una alternativa al mecanismo más común (transferencia vertical o hereditaria) por el que los genes son transferidos desde una célula madre a sus células hijas durante el proceso de división celular.

6. En las bacterias, el ADN es circular, es decir, si extendemos la molécula resulta ser un anillo. En los eucariotas, el ADN es lineal, es decir, si extendemos la molécula encontramos dos extremos. El hecho de que el ADN del cloroplasto sea como el de las bacterias es significativo en el contexto de la teoría endosimbiótica.

7. Los ribosomas constituyen la maquinaria molecular que permite a las células fabricar proteínas. Todas las células los poseen en gran número. Los de las bacterias son algo más pequeños (70S) que los de las células nucleadas (80S). El hecho de que los cloroplastos alberguen ribosomas y de que éstos sean del tipo bacteriano es significativo en el contexto de la teoría endosimbiótica.

8. El péptido-glucano es un compuesto exclusivo del mundo bacteriano. Forma la pared celular de las bacterias. En las bacterias Gram positivas forma una capa gruesa que se halla por fuera de la membrana plasmática. En las bacterias Gram negativas forma una capa más delgada que se halla entre la membrana plasmática y la membrana exterior. Su presencia en los cloroplastos de Glaucophyta es un hecho significativo en el contexto de la teoría endosimbiótica.

 

Galería de imágenes

 

Heliobacterium y Heliorestis, dos tipos de Heliobacteriaceae

Abajo: Chloroflexus

Chloroflexus

Abajo: Nostoc

Abajo: Chlorobium

Abajo: Rhodomicrobium

Abajo, desde la izquierda: Chloroflexus, Rhodospirillum, Chlorobium, Heliobacterium y Nostoc